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而卡卡西每每遲到幾個小時的理由也是因為去慰靈碑前看望帶土。神無毗橋之戰，這一天，木葉產生了兩名擁有寫輪眼的英雄，其中一人的名字被刻在了慰靈碑上，另一個就是在忍界赫赫有名的“復制忍者卡卡西”。在神無毗橋之戰后不久，卡卡西和琳就遭遇到霧忍的襲擊，當時體內已經被霧忍們植入三尾的琳為了保護木葉不受三尾的襲擊而選擇死在卡卡西的雷切之下。卡卡西則由于先后失去帶土和琳這兩位同伴而大受打擊，身體和精神都受到連續不斷的噩夢折磨。身為卡卡西曾經老師的波風水門為了讓卡卡西擺脫這種狀態而請求他加入暗部，卡卡西也自此開始了他的暗部生涯。

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一進入暗部的卡卡西被水門安排看護正在妊娠期的漩渦玖辛奈，卡卡西游刃有余的完成了任務（其實是水門和三代火影商量好為了消除卡卡西心中的黑暗）。直到漩渦鳴人出生，水門為保護村子而犧牲為止。

水門死后三代目火影重新擔任了火影一職，而志村團藏為了奪取村子的控制權利用了卡卡西心中的黑暗，誹謗三代火影。卡卡西陷入了困境，然而卡卡西跟三代火影的談話消除了心中的疑惑。志村團藏打算在三代火影前往火之國首都接受任命的途中了解他的性命，卡卡西中途背叛了團藏使得三代得以幸免。三代火影出于大局考慮赦免了團藏的過錯。

在前幾次的行動中卡卡西發現了團藏直屬暗部-根中存在會使用木遁的忍者，年齡符合之前木葉失蹤的一批兒童。在卡卡西潛入火影辦公室查閱資料時被三代火影發現，三代對卡卡西講述了這一切的來龍去脈，并告訴卡卡西切勿輕舉妄動。

經過一連串的事件以后，大蛇丸的人體實驗暴露，但是面對曾經自己最優秀的學生，三代火影無法痛下殺手，讓大蛇丸逃脫，但重傷了大蛇丸。三代目指示暗部一定要將大蛇丸帶回木葉，一旦大蛇丸叛逃敵國將會對木葉造成巨大的損失，卡卡西受命前往尋找大蛇丸。與此同時團藏表面上與三代目火影“合作”，實則為了幫助大蛇丸逃脫木葉的追殺，于是團藏派出了“甲”前往秘密據點。

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卡卡西誤闖秘密據點被據點的人抓住，但甲暗中救了卡卡西一命，當卡卡西再度回到據點時，秘密據點的人已經全部被大蛇丸殺死，自己跟大蛇丸展開了戰斗。大蛇丸自知再戰下去對自己不利便撤退了，卡卡西對甲和據點唯一幸存的人說“我從來沒有來到過這里，也沒有見到任何人，更沒有發現大蛇丸”，便離開了他們。

志村團藏的右眼是寫輪眼，由于多次使用已經接近失明，而宇智波一族擁有寫輪眼的成員又很難下手，故團藏決定奪取卡卡西的寫輪眼。之后團藏假借任務為由使甲和卡卡西一同探查大蛇丸秘密據點。甲對卡卡西露出殺意時被卡卡西察覺并被反制，經過與卡卡西的一番對話之后甲消除了對卡卡西的疑惑。這時據點內白磷大蛇復活，卡卡西拼命保護甲，最后失去了知覺，但甲并沒有奪取卡卡西的寫輪眼而是背叛了團藏。最后卡卡西面見三代火影，將甲從根調離而分配到了暗部卡卡西所在的一組，甲恢復了原名天藏。

卡卡西的組缺少人手，于是宇智波鼬便加入了卡卡西所在的一組，期初鼬不被他人注意，反而招來了冷嘲熱諷，但不久之后鼬的能力展現了出來令所有人驚奇并由衷的佩服，直到宇智波叛亂鼬出走木葉結束。卡卡西說過鼬加入了這么長時間自己卻對他還是一無所知。

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由于邁特凱等人在和卡卡西一同執行任務時親眼目睹了卡卡西冷血的眼神，便連同同期忍者請求三代火影解放卡卡西讓其成為擔當上忍收徒，希望通過收徒改變卡卡西心中的黑暗，三代目火影同意了這個請求。

在成為擔當上忍以后卡卡西立志不允許讓不懂得珍惜同伴的人成為忍者，果然他所在的組通過率為0，卡卡西也在捫心自問如果當時波風水門發現自己根本沒有團隊意識的話會如何。同時懷疑自己的要求是不是太苛刻了。

三代目火影跟卡卡西談話，再一次消除了卡卡西心中的疑慮，而曾經教過的學生們并沒有恨他反而很感謝他當初的做法，更加堅定了卡卡西的信念，在學生們面前臉羞得緋紅。

三代目火影打算讓卡卡西負責新畢業的三個學生：漩渦鳴人、宇智波佐助、春野櫻。

鳴人等人剛從學院畢業后，卡卡西就成為鳴人、佐助及小櫻這些下忍的帶隊老師，但是卡卡西再為他們這些畢業生安排生存測試，若不能通過就要求他們重返學院學習。歷年來均沒有人成功通過卡卡西的下忍測試，卡卡西的下忍測試，是要求鳴人他們在中午前，奪去綁在自己腰間的兩個鈴，由于只有兩個，故此隊中最多只有兩人能成功通過考試，一人則被淘汰，被淘汰者非但沒有飯吃，更可能被評為不合格而重返學院。卡卡西亦要他們以抱著殺死他的心，才有機會奪去他手上的鈴。

三人當中，以鳴人的表現最差，他非但不隱藏起來，還大模大樣地向他挑戰，結果被卡卡西以體術秘技——“千年殺”擊飛。之后又中了卡卡西設的簡單陷阱，兩度被吊在樹上，被卡卡西批評為“只會橫沖直撞，破綻百出”。

相反，小櫻及佐助比較沉著，他們一開始就隱藏起來。佐助趁卡卡西向吊在樹上的鳴人講解時，擲出手里劍攻擊他，但卻只打中他的替身。后來再度遇上卡卡西，其身手及智謀，以及使出火遁·豪火球之術，令卡卡西不得不承認其天份。但最后仍被卡卡西以忍術土遁術·御殺斬首術埋在地下。卡卡西批評佐助只喜歡個人主義，不明白隊伍合作的重要性。至于小櫻，一如以往只擔心佐助。