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隨即佐助放棄與風影、雷影繼續糾纏，直奔團藏所在的會談場所準備和團藏決斗，但是卻又遇上了對曉有很深仇恨的水影，而團藏也在此時趁機逃脫，佐助則不得不與水影交手。水影擁有溶遁、沸遁兩種血繼限界，而佐助因連續與多名高手交戰，且須佐能乎使用過多，導致查克拉用盡，同時全身每一個細胞也都疼痛不已，從而無法抵擋水影的忍術。

這時絕趕來幫助佐助，使得佐助足以從水影制造的密室中逃脫，但是剛出來又立馬對上了土影，被土影的塵遁之術迎面擊中。在所有人都以為佐助已死的時候，斑抱著昏死的佐助出現了，并說出了“月之眼計劃”……之后佐助被阿飛用時空忍術轉移到了另一個空間，由香磷對其進行治療。阿飛在與五影交涉破裂之后也離開了會場，在斑的逼迫下，五影沒有改變決心。最后，臨走前宣布第四次忍界大戰開始了。

阿飛出現在逃離會場的火影——團藏面前，在將團藏的兩個隨忍術打敗之后，阿飛從異空間放出佐助與團藏對決。佐助戰斗中使用了萬花筒寫輪眼瞳術——須佐能乎抓住了團藏，對其質問關于鼬的真相，在團藏說出真相并稱鼬為木葉的叛徒之后佐助的怒火爆發，將團藏捏碎。

但此時團藏卻又再次出現在佐助身后，兩人接著繼續對決，佐助使用天照等絕招再次將團藏“殺死”，但是團藏仍然再次出現，就在此時，佐助使出了幻術，變化出了鼬的幻像來對付團藏，但這一切竟然對其無效，而佐助卻被團藏用咒印束縛住了無法動彈。

危急之際，佐助爆發了對哥哥的思念，發揮出了須佐能乎完全體，扭轉了局勢，而團藏那種殺不死的能力的真面目也漸漸浮出水面，據阿飛所言，那是連宇智波一族都將其列為禁術的絕招——“伊邪那岐”（注：伊邪那岐為日本神話中的創世神，即月讀、天照、須佐能乎的父親）。

但在經過了一番艱苦的持久戰之后，佐助還是依靠幻術將團藏打倒。而瀕死的團藏不甘心失敗，竟挾持香磷人質。佐助用千鳥銳槍將香磷和團藏一起刺穿。茍延殘喘的團藏在最后發動里四象封印術，試圖將阿飛和佐助一同封印進體內，結果未能成功。

佐助打敗團藏后，鳴人、卡卡西、小櫻先后趕來，第七班到齊。鳴人的螺旋丸對佐助的千鳥，然后兩人一起被相互的忍術彈開，鳴人接著告訴佐助自己的醒悟，佐助答應鳴人的決戰宣言后和斑一起離開了現場。佐助因為一天之內用了十多次萬花筒寫輪眼，視力嚴重下降，趨近失明，不僅堅持復仇，而且向斑要鼬的寫輪眼，聲稱會親自解決鳴人。而鳴人因為小櫻的苦無有毒，暈的口吐白沫。

佐助在移植并融合成功鼬的眼睛后，雙眼升級為永恒萬花筒寫輪眼，殺死監視自己的白絕本體，出關上戰場。路上佐助無意中看到宇智波鼬，隨即跟隨。佐助為了能和鼬交談，鼬為了阻止穢土轉生，兄弟二人需要在抵擋藥師兜攻擊的同時活捉兜。兄弟二人在戰斗中互相配合，找回了塵封已久的默契。

最終，鼬以宇智波一族另一禁術——“伊邪那美”將兜控制，并讓他說出解開穢土轉生的結印式，從而解開了穢土轉生。戰場上因兜操縱穢土眾人而混亂不堪的戰況得以控制。鼬將自己對木葉、對宇智波一族的所作所為以及想法告訴了佐助。同時，鼬承認自己因為不相信佐助的實力與意志，而導致佐助離開木葉等行為。并對佐助表示，如果當初相信佐助的力量，也許佐助能改變宇智波一族。

最終，鼬對佐助說：“無論將來你選擇什么樣的道路，我都永遠深愛著你。”之后鼬靈魂升天。佐助在與鼬交流之后重新思考：“一族是何物？村子是何物？忍者又是何物？”。這時，鬼燈水月、天秤重吾帶著在大蛇丸據點無意間找到的破解尸鬼封盡的忍術卷軸來找佐助。佐助翻開卷軸，決定通過它解開心中疑惑。佐助回憶過去卡卡西的封邪法印，反向結印使出解邪法印，通過御手洗紅豆身上的咒印復活了大蛇丸，帶著歸隊的水月、重吾與大蛇丸一起尋找答案。

佐助與大蛇丸、水月、重吾回到木葉忍村。佐助開啟宇智波一族南賀神社的地下室。大蛇丸帶上死神面具使其附身破解了尸鬼封盡，找回了過去被三代火影封印在死神體內的雙手，并通過為了監視而寄生在佐助身上的六個白絕，穢土轉生出了初代到四代火影。

歷代火影對佐助講述了宇智波一族的過去，以及木葉忍村的光明與黑暗。在知曉一切之后，佐助經過思考，得出了要守護木葉的決定。為了不讓鼬的意志湮滅，佐助決定守護木葉，重返戰場參戰。途中，一行人遇到越獄逃出木葉的香燐，佐助對香燐說“對不起”，大蛇丸則對香燐表示他也被佐助刺過，現在也跟隨佐助。香燐歸隊。

四位火影悉數到達戰場，歷代火影使出“四赤陽陣”困住十尾，緊接著佐助也到達戰場，并且對木葉眾人說出自己想要守護木葉，更是爆料自己要成為火影以改變村子的現狀。第七班復活后，佐助使用通靈術召喚出新的通靈獸“青蛇”，新生代忍者們對十尾發動了猛攻。

小櫻沖向十尾遭到反擊，佐助投射“炎遁·加具土命”，鳴人使出螺旋丸，佐助與鳴人保護了小櫻。佐助的炎遁與鳴人的風遁配合發揮出灼遁的巨大威力，在戰斗中佐助的真正目的也漸漸浮出水面，即消滅尾獸制度，改變原有忍者系統。

佐助鳴人和二代四代火影一起對抗十尾人柱力帶土，初代對抗宇智波斑。佐助的須佐能乎在吸收適應了重吾的查克拉后所轉變的仙術血繼限界后和鳴人聯手阻止無限月讀。鳴人和佐助合力使用威裝·須佐能乎與眾人合力重創帶土。眾人成功解救出被困在帶土體內的尾獸，佐助發現帶土還活著并要手刃其，但卡卡西突然出現，聲稱由自己來解決帶土。

佐助用天照攻擊了以輪回天生之術復活的宇智波斑，卻沒有效果。但斑被佐助刺穿右臂，斑感覺到佐助的萬花筒寫輪眼是直勾玉，打算在自己的輪回眼回復之前先用佐助的寫輪眼替代。